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Aug 16, 2023

Pangenômica do cogumelo mortal Amanita phalloides e de Agaricales revela evolução dinâmica de genes de toxinas em uma faixa invasiva

The ISME Journal volume 17, páginas 1236–1246 (2023)Citar este artigo 1709 Acessos 1 Citações 46 Detalhes de métricas altmétricas O venenoso cogumelo europeu Amanita phalloides (o “limite da morte”) é

The ISME Journal volume 17, páginas 1236–1246 (2023)Cite este artigo

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46 Altmétrico

Detalhes das métricas

O venenoso cogumelo europeu Amanita phalloides (o “limite da morte”) está invadindo a Califórnia. Não se sabe se os metabólitos secundários tóxicos do limite mortal estão evoluindo à medida que ele invade. Desenvolvemos um pipeline de bioinformática para identificar os genes MSDIN subjacentes à toxicidade e sondamos 88 genomas de limite de morte de uma população invasora da Califórnia e da área europeia, descobrindo uma diversidade anteriormente insuspeitada de MSDINs composta de elementos centrais e acessórios. Cada indivíduo com limite de morte possui um conjunto único de MSDINs, e os genes das toxinas são significativamente diferenciados entre as amostras californianas e europeias. Os genes MSDIN são mantidos por forte seleção natural, e o perfil químico confirma que os genes MSDIN são expressos e resultam em fenótipos distintos; nosso perfil químico também identificou um novo peptídeo MSDIN. Os genes das toxinas estão fisicamente agrupados nos genomas. Contextualizamos nossas descobertas investigando MSDINs em genomas de toda a ordem Agaricales, revelando a diversidade de MSDIN originada em expansões independentes de famílias de genes entre gêneros. Também relatamos a descoberta de um MSDIN em um Amanita fora do clado “Amanitas letais”. Finalmente, a identificação de um gene MSDIN e do seu gene de processamento associado (POPB) em Clavaria fumosa sugere que a origem dos MSDINs é mais antiga do que se suspeitava anteriormente. A evolução dinâmica dos MSDINs sublinha o seu potencial para mediar interacções ecológicas, implicando os MSDINs na invasão em curso. Nossos dados mudam a compreensão da história evolutiva dos cogumelos venenosos, enfatizando paralelos marcantes com toxinas animais evoluídas de forma convergente. Nosso pipeline fornece um roteiro para a exploração de metabólitos secundários em outros basidiomicetos e permitirá a prospecção de medicamentos.

Uma enorme literatura científica caracteriza os mecanismos ecológicos e evolutivos que permitem o sucesso de organismos introduzidos em novos ambientes [1, 2]. A pesquisa tem sido usada para orientar a mitigação dos danos ecológicos e econômicos resultantes de invasões biológicas [3]. No entanto, a biologia da invasão concentrou-se principalmente em espécies vegetais [4] e animais [5]. Gladieux et al. [6] especulam que as invasões de fungos podem ser mais comuns do que as invasões de plantas ou animais, sugerindo que a natureza discreta da pesquisa sobre fungos impede a pesquisa. Enquanto isso, fungos invasores devastaram florestas [7], levaram vários anfíbios e morcegos à quase extinção [8, 9] e causaram doenças humanas [10]. Mas relativamente pouco se sabe sobre as características que permitem o sucesso de fungos invasores não patogênicos (mutualistas e decompositores) em novos ambientes.

Metabólitos secundários fúngicos (SMs), distintos dos metabólitos primários, parecem mediar interações ecológicas [11]. SMs são comuns em muitos fungos e moldam os nichos das espécies mediando a competição [12,13,14], influenciando a gama de hospedeiros [15, 16] e protegendo contra estressores ambientais [17,18,19]. Até recentemente, pensava-se que os perfis SM definiam espécies, com relativamente pouca ou nenhuma variação dentro de uma espécie, mas novos dados sugerem que adaptações locais podem se manifestar em padrões específicos de populações de diversidade intraespecífica de SM [20]. SMs específicos da população influenciam a distribuição geográfica das espécies e informam inferências macroevolutivas [20]. A maioria das pesquisas sobre SMs fúngicas tem como alvo os ascomicetes. Embora os cogumelos sejam notórios pela sua química, particularmente pelas suas capacidades de causar alucinações e envenenamentos, as complexas histórias de vida, genética e desafios técnicos da manipulação de basidiomicetos impediram o desenvolvimento de ferramentas para catalogar a diversidade de SM de cogumelos e descrições limitadas da sua história evolutiva.

O “cap da morte” Amanita phalloides (Vaill. ex Fr.) Link é um basidiomiceto ectomicorrízico infame e venenoso, nativo da Europa e introduzido em outros lugares, inclusive na América do Norte e, em particular, na Califórnia [21, 22]. Os fungos ectomicorrízicos podem mudar a dinâmica competitiva entre espécies de plantas [23], alterar a estrutura da comunidade do solo [24], facilitar a homeostase do metal [25] e influenciar a ciclagem de nutrientes [26]. As potenciais consequências ecológicas da expansão do limite de mortalidade na Califórnia permanecem desconhecidas, mas a sua abundância [27] e os envenenamentos frequentemente fatais associados ao seu cogumelo [28] levam muitos autores a identificá-lo como invasivo [29]. Os factores que contribuem para a propagação e sucesso de fungos ectomicorrízicos não nativos foram identificados com base em modelos de sucessão primária [30], mas se as interacções competitivas ou defensivas com a biodiversidade nativa também facilitam a propagação, permanece não investigado. As interações interespecíficas são frequentemente mediadas por SMs; nas plantas, os SMs podem ter efeitos particularmente pronunciados na área invasora de uma espécie, oferecendo “novas armas” ao competir com organismos nativos “ingênuos” [31, 32]. Não se sabe se diferentes populações de A. phalloides usam ou exploram armas.